Bereits zum Gründungszeitpunkt der Stadt gab es eine Kirche, die jedoch im Hungerkrieg 1414 bereits wieder zerstört wurde. Die Hauptkirche entstand neu auf Veranlassung von Bischof Lukas Watzenrode ab 1505 unter Verwendung von Steinen des abgerissenen Hl.-Geist-Hospitals in Heilsberg und wurde am 26. 4. 1580 von Bischof Martin Kromer dem hl. Johannes dem Täufer geweiht.
Der Turm brannte 1651 aus, wurde ab 1668 wieder aufgebaut, brannte jedoch danach erneut aus. Den neuen Aufbau des Turms ab 1717 vollendete man 1721. Das Kirchenschiff wurde 1728 – 1735 erweitert. Nach dem großen Stadtbrand am 21. April 1766 baute man die ursprünglich einschiffige Kirche dreischiffig und barock wieder auf. Im Jahr 1881/82 erfolgten erhebliche neoromanische Veränderungen, die Emporen wurden 1903 – 1908 eingebaut.
Die Zerstörungen von 1945, als die Kirche total ausbrannte, wurden 1948/49 behoben. Der Turmhelm wurde 1988 rekonstruiert. In etwa dieser Zeit erfolgte auch die Renovierung der gesamten Kirche.
Innen gibt es ein Tonnengewölbe im Mittelschiff und Kreuzgewölbe in den Seitenschiffen.
Die Ausstattung ist durchweg modern aus dem 20. Jh. bis auf:
• Kanzel von 1770,
• einige Figuren und Gemälde aus dem 18. Jh.
• 2 Seitenaltäre, die vor dem Brand 1945 gerettet worden waren und 1998 restauriert wurden