Pillkoppen wurde 1532 erstmals urkundlich genannt und hieß zunächst Neustadt. Im 17. Jh. bürgerte sich jedoch der Name Pillkoppen ein, der zurückgeht auf die Kurischen Bezeichnungen für Burg = pilis und Berg = kapas. Das wiederum war ein Hinweis auf die längst verschwundene Burg Neuhaus, die der Orden 1283 auf dem Schlossberg, dem „mons pillecop“, angelegt hatte, den man später als Altdorfer Berg bezeichnete. Damals lag der Wasserspiegel des Haffs noch 1 Meter tiefer und es soll eine Landverbindung zwischen Pillkoppen und der Windenburger Ecke gegeben haben, auf der diese Burg stand.[1]

Um 1600 wurde Pillkoppen von der Pest heimgesucht und das Dorf verlor die meisten Einwohner. Zwischen 1630 bis 1650 wurde der Nehrungswald erstmals stark abgeholzt, eine Aktion der Schweden während des 30jährigen Kriegs. Als Folge bildeten sich Sanddünen, aber es brauchte weithin fast 150 Jahre, bis diese so mächtig wurden, dass sie ganze Dörfer verschütten konnten.

Die erste Siedlung Pilkoppen wurde schon ab Mitte 17. Jh. zunehmend von Flugsand zugeweht, weswegen die Einwohner 1712/13 weiter im Nordosten eine neue Ortschaft anlegten. Durch weiteren Einschlag des Holzes im schützenden Waldgürtel schuf man aber auch hier Sanddünen mit Wanderpotential. So drang auch in Neu-Pillkoppen die Sanddüne ein, und etliche Einwohner kehrten nach Alt-Pillkoppen zurück, obwohl hier immer noch die Gefahr der Verschüttung bestand. Um 1760 bis 1780 war Alt-Pillkoppen von der Düne verschluckt. Um 1820 erlitt Neu-Pillkoppen dasselbe Schicksal, woraufhin man ein neues Pillkoppen 3 km weiter nördlich gründete. Aber auch dort wurden die Einwohner ab 1870 von der Düne zunehmend verdrängt und man legte zum vierten Mal ein neues Dorf an.

Erst als ab 1887 Düneninspektor Epha dem bedrohlichen Petschberg zu Leibe rückte, wurde die Düne bezwungen und damit die Angst gebannt. Wilhelm Franz Epha (geb. 1828 in Goldap, gest. 1904 in Rossitten) befestigte die Düne, indem er quadratförrnige Gitter von 50 cm Kantenlänge mit Reisig und Rohr abstecken und die tausende so abgegrenzten Flächen mit sandverträglichen Gräsern und Kiefernsetzlingen einer aus den Alpen stammenden Latshenkiefernsorte bepflanzen ließ. Das funktionierte und ihm zu Ehren hieß die Erhebung seitdem „Epha-Höhe“.

Pillkoppen ist ein Fischerdorf, einst ausgestattet mit vielen strohgedeckten Fischerkaten in typischer Nehrungsbauweise: es gab keinen Schornstein. Der Rauch stieg durch eine Deckenöffnung und durchstrich die Bodenkammer, um die dort aufgehängten Netze zu trocken und um Würste und Schinken zu räuchern. Den Giebel schmückte eine Wetterfahne. Manches von dem hat sich erhalten und Pillkoppen gilt heute als das ursprünglichste Dorf der Nehrung.

Die ehemalige Schule wird von einem Lebensmittelgeschäft genutzt.

Der Storchenturm von Pillkoppen stand früher 50 Meter vom Ufer entfernt auf einer kleinen Anhöhe, zeigte durch Flaggen und Kugeln die Richtung und die Stärke des Windes an und warnte die Schiffsbesatzungen vor Unwettern. Aufgrund anhaltender Unterspülung stürzte der Turm in den 1990er Jahren in das Kurische Haff.

Südlich von Pillkoppen gibt es die Erhebung des Altdorfer Bergs mit gut angelegten Aussichtsplätzen: Blick auf die Dünenlandschaft sowie malerischer Blick auf Pillkoppen.

In jüngster Zeit gibt es Planungen, Pillkoppen zu einem Touristenzentrum auszubauen. Während es bisher hier 500 Betten gibt, könnte ein Ausbau auf 60 kleine Hotels und 11 Hotels unterschiedlicher Kategorien mit insgesamt 4.500 Betten erfolgen. In Rossitten soll es dann einen Yachthafen und einen Landungssteg für Passagierschiffe geben. An einen Sportkomplex „Segelflug-Schule“ und an ein Bildungs- und Kongreßzentrum ist  gedacht.[2]